Nel 249 a.C. si svolse a Trapani un'importante battaglia navale che vide i Romani duramente sconfitti dai Cartaginesi. Due anni più tardi il console romano Numerio Fabio Buteone attaccò e conquistò in una sola n[2][5]. Dopo la conquista romana la torre cadde in abbandono e fu ridotta a nido di colombe, che erano state usate come comunicazione. Durante quel periodo essa fu probabilmente sede del culto pagano della dea Venere Ericina, della quale le colombe erano animale sacro[2][3].
otte l'isolotto della Colombaia, uccidendo tutti i suoi occupanti
otte l'isolotto della Colombaia, uccidendo tutti i suoi occupanti
Furono gli Arabi a restaurarne l'uso come faro.[6]
È durante il medioevo che viene ricostruita dagli aragonesi nella attuale forma ottagonale. Fu ampliata intorno al 1400, e divenne una fortificazione durante il regno di Carlo V, per difendere la città dalle incursioni barbaresche. Le ultime trasformazioni le subì nell'XVII secolo su ordine del viceré Don Claudio Lamoraldo, Principe di Ligny. Sul muro esterno della torre si può leggere ancora la lapide fatta affiggere nel 1671 dal Principe[7]. Dismessa la destinazione militare, venne trasformata in prigione dai Borboni, dopo i moti del 1821 e fino al 1860 ospitò i patrioti siciliani del Risorgimento, tra cui Michele Fardella, barone di Mokarta, che fu sindaco di Trapani nel 1861.
Venne impiegata come carcere fino al 1965, quando fu inaugurato il nuovo carcere di Trapani, è poi caduta in stato d'abbandono. Negli anni novanta venne restaurata la torre pericolante, mentre sul resto del castello la soprintendenza regionale dei Beni culturali non poté intervenire perché appartenente al demanio statale.
Nel 2009 fu individuata dal Fondo per l'Ambiente Italiano come Luogo del cuore degli italiani, poiché il monumento in stato di fatiscenza ed abbandono, era privo di interventi di restauro[8]. Solo il 3 dicembre 2010 il decreto della 'Colombaia' è stato firmato dal Presidente della Repubblica, trasferendo così il bene dallo Stato alla Regione siciliana, che ne ha annunciato il restauro[9].

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